Dynamics, Persistence, and Genetic Management of the Endangered Florida Panther Population

ABSTRACT Abundant evidence supports the benefits accrued to the Florida panther ( Puma concolor coryi ) population via the genetic introgression project implemented in South Florida, USA, in 1995. Since then, genetic diversity has improved, the frequency of morphological and biomedical correlates of inbreeding depression have declined, and the population size has increased. Nevertheless, the panther population remains small and isolated and faces substantial challenges due to deterministic and stochastic forces. Our goals were 1) to comprehensively assess the demographics of the Florida panther population using long‐term (1981–2015) field data and modeling to gauge the persistence of benefits accrued via genetic introgression and 2) to evaluate the effectiveness of various potential genetic management strategies. Translocation and introduction of female pumas ( Puma concolor stanleyana ) from Texas, USA, substantially improved genetic diversity. The average individual heterozygosity of canonical (non‐introgressed) panthers was 0.386 ± 0.012 (SE); for admixed panthers, it was 0.615 ± 0.007. Survival rates were strongly age‐dependent (kittens had the lowest survival rates), were positively affected by individual heterozygosity, and decreased with increasing population abundance. Overall annual kitten survival was 0.32 ± 0.09; sex did not have a clear effect on kitten survival. Annual survival of subadult and adult panthers differed by sex; regardless of age, females exhibited higher survival than males. Annual survival rates of subadult, prime adult, and old adult females were 0.97 ± 0.02, 0.86 ± 0.03, and 0.78 ± 0.09, respectively. Survival rates of subadult, prime adult, and old adult males were 0.66 ± 0.06, 0.77 ± 0.05, and 0.65 ± 0.10, respectively. For panthers of all ages, genetic ancestry strongly affected survival rate, where first filial generation (F1) admixed panthers of all ages exhibited the highest rates and canonical (mostly pre‐introgression panthers and their post‐introgression descendants) individuals exhibited the lowest rates. The most frequently observed causes of death of radio‐collared panthers were intraspecific aggression and vehicle collision. Cause‐specific mortality analyses revealed that mortality rates from vehicle collision, intraspecific aggression, other causes, and unknown causes were generally similar for males and females, although males were more likely to die from intraspecific aggression than females. The probability of reproduction and the annual number of kittens produced varied by age; evidence that ancestry or abundance influenced these parameters was weak. Predicted annual probabilities of reproduction were 0.35 ± 0.08, 0.50 ± 0.05, and 0.25 ± 0.06 for subadult, prime adult, and old adult females, respectively. The number of kittens predicted to be produced annually by subadult, prime adult, and old adult females were 2.80 ± 0.75, 2.67 ± 0.43, and 2.28 ± 0.83, respectively. The stochastic annual population growth rate estimated using a matrix population model was 1.04 (95% CI = 0.72–1.41). An individual‐based population model predicted that the probability that the population would fall below 10 panthers within 100 years (quasi‐extinction) was 1.4% (0–0.8%) if the adverse effects of genetic erosion were ignored. However, when the effect of genetic erosion was considered, the probability of quasi‐extinction within 100 years increased to 17% (0–100%). Mean times to quasi‐extinction, conditioned on going quasi‐extinct within 100 years, was 22 (0–75) years when the effect of genetic erosion was considered. Sensitivity analyses revealed that the probability of quasi‐extinction and expected time until quasi‐extinction were most sensitive to changes in kitten survival parameters. Without genetic management intervention, the Florida panther population would face a substantially increased risk of quasi‐extinction. The question, therefore, is not whether genetic management of the Florida panther population is needed but when and how it should be implemented. Thus, we evaluated genetic and population consequences of alternative genetic introgression strategies to identify optimal management actions using individual‐based simulation models. Releasing 5 pumas every 20 years would cost much less ($200,000 over 100 years) than releasing 15 pumas every 10 years ($1,200,000 over 100 years) yet would reduce the risk of quasi‐extinction by comparable amount (44–59% vs. 40–58%). Generally, releasing more females per introgression attempt provided little added benefit. The positive effects of the genetic introgression project persist in the panther population after 20 years. We suggest that managers contemplate repeating genetic introgression by releasing 5–10 individuals from other puma populations every 20–40 years. We also recommend that managers continue to collect data that will permit estimation and monitoring of kitten, adult, and subadult survival. We identified these parameters via sensitivity analyses as most critical in terms of their impact on the probability of and expected times to quasi‐extinction. The continuation of long‐term monitoring should permit the adaptation of genetic management strategies as necessary while collecting data that have proved essential in assessing the genetic and demographic health of the population. The prospects for recovery of the panther will certainly be improved by following these guidelines. © 2019 The Authors. Wildlife Monographs published by Wiley Periodicals, Inc. on behalf of The Wildlife Society. Dinámicas, Persistencia y Manejo Genético de la Población en Peligro de Extinción de Pantera de Florida RESUMEN La población de pantera de Florida ( Puma concolor coryi ) mejoró tras la implementación en 1995 del proyecto de introgresión genética en el sur de Florida, USA, como lo demuestran varias líneas de evidencia. Desde entonces, su diversidad genética ha mejorado, la frecuencia de índices morfológicos y biomédicos correlacionados con depresión endogámica ha disminuido, y el tamaño de la población ha aumentado. Sin embargo, la población de panteras permanece pequeña, aislada, y se enfrenta a retos sustanciales producidos por fuerzas determinísticas y estocásticas. Los objetivos de este estudio fueron 1) evaluar exhaustivamente la demografía de la población de panteras de Florida usando datos de campo (del periodo 1981–2015) y modelos con el fin de calibrar en que medida persisten los beneficios adquiridos a través de la introgresión genética y 2) evaluar la efectividad de varias estrategias de manejo genético. La diversidad genética de la población mejoró sustancialmente con la introducción de pumas hembra ( Puma concolor stanleyana ) procedentes de Texas, USA. En panteras canónicas (no procedentes de introgresión), el valor medio de heterocigosidad individual fue 0.386 ± 0.012 (SE), y en panteras mezcladas 0.615 ± 0.007. En gran medida, las tasas de supervivencia dependieron de la edad (los cachorros tenían las tasas de supervivencia más bajas), estuvieron afectadas positivamente por la heterocigosidad individual, y disminuyeron cuando la población aumentó. La tasa de supervivencia total, independientemente del sexo del cachorro, fue de 0.32 ± 0.09. La tasa de supervivencia anual de panteras adultas y subadultas varió según el sexo; independientemente de la edad, las hembras vivieron más que los machos. Las tasas anuales de supervivencia de hembras subadultas, adultas y adultas mayores fueron 0.97 ± 0.02, 0.86 ± 0.03, y 0.78 ± 0.09, respectivamente. Las tasas de supervivencia de machos subadultos, adultos, y adultos mayores fueron 0.66 ± 0.06, 0.77 ± 0.05, y 0.65 ± 0.10, respectivamente. La ascendencia genética determinó en gran medida la tasa de supervivencia de panteras de cualquier edad, siendo mayor en la primera generación filiar (F1) de panteras mezcladas en todas las edades, y menor en los individuos canónicos (sobre todo panteras pre‐introgresión y sus descendientes post‐introgresión). En panteras con collares de radio telemetría, las causas de mortalidad más frecuentes fueron la agresión intraespecífica y la colisión con vehículos. El análisis de las causas de mortalidad reveló que en las categorías colisión con vehículos, agresión intraespecífica, otras causas y motivos desconocidos, la tasa de mortalidad de machos y hembras era similar, aunque los machos tenían más posibilidades de morir por agresión intraespecífica que las hembras. Las probabilidades de reproducción y el número anual de cachorros dependieron de la edad pero no de los ancestros o el tamaño de la población. Las probabilidades de reproducción de hembras subadultas, adultas, y adultas mayores se estimaron en 0.35 ± 0.08, 0.50 ± 0.05, y 0.25 ± 0.06, respectivamente. El número de cachorros por año y por pantera subadulta, adulta, y adulta mayor se estimó en 2.80 ± 0.75, 2.67 ± 0.43, y 2.28 ± 0.83, respectivamente. Usando un modelo demográfico matricial se estimó la tasa anual de crecimiento estocástico poblacional en 1.04 (95% CI = 0.72–1.41). Usando un modelo de población basado en el individuo e ignorando el impacto adverso de la erosión genética, se estimó la probabilidad de que la población disminuyese a menos de 10 panteras en 100 años (cuasi‐extinción) en 1.4% (0–0.8%). Sin embargo, incluyendo el impacto de la erosión genética, la probabilidad de cuasi‐extinción en 100 años aumentó al 17% (0–100%). El plazo medio para la cuasi‐extinción, asumiendo que la cuasi‐extinción ocurre en 100 años e incluyendo el impacto de la erosión genética, fue de 22 (0–75) años. Análisis de sensibilidad demostraron que la probabilidad de cuasi‐extinción y el plazo hasta alcanzarla, dependían de los valores utilizados para los parámetros de supervivencia de cachorros. Sin manejo genético, la población de panteras de Florida se enfrentaría a un aumento sustancial del riesgo de cuasi‐extinción. Por lo tanto, la pregunta no es si es necesario el manejo genético de la población de las panteras de Florida, sino cuándo y cómo implementarlo. Usando modelos de simulación basados en individuos, evaluamos diferentes estrategias de introgresión genética y sus posibles impactos en la población y en su genética. La reducción del riesgo de cuasi‐extinción fue similar introduciendo 5 pumas cada 20 años o 15 pumas cada 10 años (44–59% vs. 40–58%), pero la primera opción resulta más económica ($200,000 en 100 años) que la segunda ($1,2000,000 en 100 años). Introducir más hembras en cada intento de introgresión no produjo beneficios adicionales. El impacto positivo del proyecto de introgresión genética persiste en la población de panteras veinte años después de su implementación. Recomendamos a los gestores que consideren repetir la introgresión genética introduciendo 5–10 individuos de otras poblaciones de puma cada 20–40 años. Adicionalmente, recomendamos que se continúe con la recopilación de datos, lo que es crucial para poder estimar y monitorizar la supervivencia de cachorros, adultos y subadultos. Estos parámetros son los más críticos para estimar la probabilidad y el periodo de cuasi‐extinción, según se demostró con el análisis de sensibilidad. Se debe continuar con la monitorización de la población a largo plazo, lo que permitirá adaptar las estrategias de manejo según sea necesario, a la vez que recopilar información esencial para evaluar la salud demográfica de la población. Siguiendo estas recomendaciones, las perspectivas de recuperación de las panteras, mejorarán.